2021, Vol. 29
2. 宁波市农业科学研究院 宁波 315040;
3. 中国农业大学资源与环境学院 北京 100193;
4. 北京市生物多样性与有机农业重点实验室 北京 100193
,
LI Tianyi1,
LI Chun1,
XIE Bingyi1,
REN Shaopeng2,
JIN Shuquan2,
YU Zhenrong3,
LIU Yunhui3,4,
DUAN Meichun1,4
2. Ningbo Academy of Agricultural Sciences, Ningbo 315040, China;
3. College of Resources and Environmental Sciences, China Agricultural University, Beijing 100193, China;
4. Beijing Key Laboratory of Biodiversity and Organic Farming, Beijing 100193, China
农田生物多样性是全球生物多样性的重要组成部分之一, 也是保障全球粮食供给、食品安全和农业可持续发展的关键因素[1-3], 有助于构建持续、稳定、健康的农田生态系统, 提升虫害控制和授粉等一系列生态系统服务和功能[4]。集约化的农业生产虽然提升了粮食产量, 但却是生物多样性下降的主要原因之一[5-6]。因此在农业生产中尽量减少对生物多样性的负面影响, 实现农业的可持续发展越来越受到重视[7-8]。在寻求农业可持续发展的道路上, 由于有机农业不使用化学合成的化肥和农药, 对生态系统、动物和人类的损害最小[9], 也是对生物和环境最为友好的生产方式, 可起到保护农田生物多样性和恢复生态系统功能的作用[10-12], 因此越来越受到研究者和社会人士关注, 被看作实现农业可持续发展的重要途径之一[2-3, 13]。
蜘蛛作为农田生物多样性的组分之一, 种类丰富, 一般以农业害虫为食, 而且食量大、食性杂、繁殖快、维持时间长、捕食力强, 是农作物害虫重要的天敌类群[14-15]。蜘蛛在生物控制中起着重要的作用, 利用农田蜘蛛控制农业害虫, 还可以避免化学药剂对环境造成污染[16-18]。但它们对耕作、播种、收获、农药施用等耕作管理措施都很敏感[19-20]。蜘蛛多样性的变化还可以反映土地利用的变化[4, 21-22], 以及其他土壤生物群落的组成、丰度和丰富度的变化[23]。因此, 蜘蛛常被选作农田生物多样性指示类群进行研究[4, 24-25]。
为了更好地保护农田生物多样性, 国内外学者开展了较多有机农业对农田生物多样性影响的研究[10], 在牧草地、小麦(Triticum aestivum)田、水稻(Oryza sativa)田、果园等不同作物和生境类型中均发现有机农业有助于提升蜘蛛等的多样性[26-28]。不过, 也有研究指出有机农业提升农田生物多样性的效果在不同生物类群和不同区域存在差异[29-30], 不同生境由于管理强度的差异, 也会对有机农业提升生物多样性的效果产生影响[31]。在我们前期的研究中, 发现有机农业有助于增加露天菜地的植物多样性, 对大棚菜地和农田边界等生境影响不明显[32]。但是在同一地区同时针对有机管理对多种生境间影响的研究仍较少。由于存在区域气候土壤等背景差异, 跨区域不同生境间有机农业效益的比较较难得出准确的结论。同时, 许多蜘蛛栖息在土中或者在地表活动, 土壤因子会直接影响蜘蛛群落的多样性, 特别是土壤重金属含量会直接影响其生存活动[33]。因此, 笔者在浙江宁波调查了一个大面积且多生境实行有机管理的农场, 比较有机管理和常规管理对农田蜘蛛群落结构和多样性的影响。同时比较不同生境间蜘蛛物种多样性对有机管理的响应差异, 及土壤因子对蜘蛛多样性的影响, 以评估有机农业管理提升不同生境下蜘蛛群落组成和多样性的效果, 为通过有机农业管理提升多种生境的农田生物多样性提供参考。
1 材料与方法 1.1 研究区概况研究区位于浙江省宁波市海曙区, 该地区属亚热带季风气候, 年平均气温16.4 ℃, 年平均降水量1480 mm左右。地形以平原为主, 海拔约5 m, 水系丰富。土壤以红壤和黄壤为主, 土层较厚。有机管理农场位于古林镇前虞村(29°80′N, 121°40′E), 总面积68.7 hm2。常规管理农田区位于有机农场西约5 km的古林镇共任村(29°81′N, 121°45′E), 调查区总面积约67.0 hm2。
1.2 田间管理与试验设计有机管理农场自2011年至今由公司统一施行有机管理。大棚蔬菜地一年种植2轮瓜果和叶菜类蔬菜, 露天田块每年种植1轮作物或蔬菜, 水稻田一年内进行水稻-小麦轮作。不施用化肥和农药, 均施用湿基有机肥。湿基有机肥为粉碎后的农作物下脚料、禽畜粪便、发酵床填料等, 经过翻抛堆肥调水调质后做成。果园种植桃树(Prunus persica)或樱桃(Cerasus pseudocerasus), 同时进行林下养鸡, 750只·hm-2, 每年机器割草1次。
常规管理农田区的土地归村民集体所有, 个体分散经营, 以集约化耕种方式进行管理。大棚蔬菜地年种植6轮, 以青菜(Brassica chinensis)等绿叶蔬菜为主, 主要施用复合肥约1875 kg·hm-2, 喷洒农药和杀虫剂约5次, 常用的农药杀虫剂有氯氟啶虫脒、啶虫哒螨灵、甲维虫螨腈、吡虫啉、四霉素等。水稻田一年内进行水稻-蔺草(Juncus effusus)轮作, 施用氮肥225 kg·hm-2, 复合肥375 kg·hm-2, 喷洒农药和杀虫剂约5次, 常用的农药杀虫剂有康枯、稻藤等。露天田块一年一般种植2轮蔬菜或作物, 施用化肥复合肥600 kg·hm-2, 喷洒农药和杀虫剂约5次, 常用的农药杀虫剂有三唑磷、啶虫哒螨灵、吡虫啉等。常规管理农田区内果园生境较少, 同时考虑到样地间距离要求, 因而选择的3个果园生境均为常规管理果园, 其中两个果园——柑橘(Citrus reticulata)园和李树(Prunus cerasifera)园均已荒废, 未进行任何人为管理; 另外1个为梨园, 管理较为粗放, 未施用化肥或有机肥, 近两年未施除草剂。
在有机管理农场区和常规管理农田区内分别选择大棚蔬菜(DC)、果园(GY)、水稻田埂(SD)、露天田块(LC)和农田边界(NB), 共5种生境类, 每种生境类型选择3块面积大于100 m2的样地, 每个管理区各计15个样地, 两者共计30块样地。考虑到取样地的独立性, 样地之间间隔100 m以上(露天田块及其农田边界除外)。
1.3 蜘蛛及土壤取样5种生境类型可分为面状生境和线状生境。对果园、露天田块两类面状生境, 在样地中心选择1个10 m×10 m样方, 并采用五点法设置5个陷阱杯。对于大棚蔬菜、农田边界和水稻田埂等线状生境, 在中部选择2 m×50 m或1 m×100 m的样带。对于线状样地, 5个陷阱杯沿样带中间每间隔5 m放置。陷阱杯为高度12 cm、杯口直径8 cm的硬质塑料杯。杯内选择倒入1/3的饱和食盐水, 添加几滴洗洁精溶液以破坏液面的表面张力。埋入土中, 使容器上边缘稍低于或者与地面持平, 并在容器上方5 cm处支撑一块有机玻璃片作为防雨罩。蜘蛛田间调查于2018年5月28日—6月11日、7月27日—8月24日期间展开, 共计6周, 每周更换1次溶液, 同时合并收集每个样地5个陷阱杯的蜘蛛标本, 并放入盛有80%酒精的标本瓶中, 带回实验室分类鉴定。所获成体蜘蛛标本鉴定到种, 幼蛛和未鉴定到种的标本不纳入数据分析。
同时, 于8月初采用五点法对每个生境样地内表层土壤进行取样, 取回的土样风干、研磨后采用重铬酸钾容量法测量有机质, 电位测定法测定pH, 重铬酸钾-硫酸消化法测定全氮, 碱解扩散法测定碱解氮, 硫酸-高氯酸消煮法测定全磷, 碳酸氢钠法测定速效磷, NaOH熔融-火焰光度计法测定全钾, 原子吸收仪测定重金属元素含量。
1.4 数据分析首先将同一样地5个陷阱杯6周的蜘蛛数据合并。选用物种个体数和物种丰富度(即物种数)作为衡量α多样性的指标。虽然物种数与个体数受到取样强度的影响, 但是本研究中蜘蛛调查的强度在不同管理措施和不同生境间是一致的。在方差分析前, 进行物种数据和个体数据的正态性和方差齐性检验, 结果都符合正态性和方差齐性的假定(P > 0.05)。不同管理措施和不同生境间α多样性差异的显著性检验选用方差分析。在比较不同管理措施下综合5种生境类型数据α多样性的均值差异时, 采用双因素(管理措施和生境)方差分析方法。比较同一生境下不同管理措施的α多样性差异, 以及比较同一管理措施下不同生境间的差异时, 采用单因素方差分析方法。多重比较选用LSD检验法, 方差分析在SPSS 17.0软件中进行。
不同管理措施之间和不同生境之间的物种组成差异, 即β多样性, 采用基于Morisita指数的非度量多维度分析(NMDS)。NMDS不同于主成分分析或者对应分析, 对于群落的分布模型没有要求, 而且样地间在二维平面上的距离就可以直接反映物种组成之间的差异, 距离越远, β多样性越大, 群落物种组成相似性越小。NMDS的压力指数stress的大小可以评价该方法的效果, 如果stress小于0.05, 说明效果很好, 小于0.1效果好, 小于0.2效果都是可以解释和接受的。NMDS在PAST软件进行。
采用Pearson相关分析土壤因子和蜘蛛多样性的关系, 对显著相关的变量对制作散点图, 并进行一元线性回归模拟; 同时, 通过样地在NMDS生成的轴1、轴2的得分分别与该样地的土壤因子做相关性分析, 寻找影响蜘蛛群落组成差异的显著土壤因子。相关性分析在SPSS17.0软件中进行。
农田地表蜘蛛类群优势度采用Berger-Parker指数(W)划分, 计算公式为: W=(Nmax/N)×100%, 其中Nmax为该物种的个体数, N为个体总数。当W≥10%时为优势类群, W < 1%时为稀有类群[34]。
2 结果与分析 2.1 蜘蛛群落结构地陷法共采集成年蜘蛛2697头, 47种, 16科, 其中狼蛛科占比84%。优势种为沟渠豹蛛(Pardosa laura, 923头, 占地陷法所有样地捕获个体总数的34.22%)、类水小狼蛛(Piratula piratoides, 403头, 占地陷法所有样地捕获个体总数的14.94%)、忠娲蛛(Wadicosa fidelis, 335头, 占所有样地捕获个体总数的12.42%)和拟环纹豹蛛(Pardosa pseudoannulata, 325头, 占所有样地捕获个体总数的12.05%), 说明狼蛛科是农田地表最为常见的蜘蛛类群。另有32种个体数都小于10, 为稀有种。有机管理农场共捕获40种, 1629头, 14科, 其中的优势物种为沟渠豹蛛(583头)、忠娲蛛(248头)、拟环纹豹蛛(205头)等。常规管理农场共捕获31种, 1068头, 12科, 其中优势种为沟渠豹蛛(340头)、类水小狼蛛(260头)、拟环纹豹蛛(120头)等(表 1)。
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表 1 有机农场和常规农田的蜘蛛群落组成 Table 1 Composition of spider community in farmlands under organic and conventional management practices |
基于不同管理措施和生境类型的双因素方差分析表明, 综合5种生境的有机农场的蜘蛛个体数均值(图 1A)比常规农田高56%, 且差异显著(P < 0.05); 而有机管理下物种数虽然也高于常规, 但差异不显著(图 1B)。针对同一生境类型下两种管理措施间的单因素方差分析结果表明, 仅在有机果园中蜘蛛个体数显著高于常规农田139%。其他各类生境的两种管理措施间蜘蛛个体数和物种数的差异都不显著。由此可见有机管理对生物多样性影响与生境类型有关。
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图 1 有机管理和常规管理下不同生境类型的蜘蛛个体数(A)和物种数(B) Fig. 1 Individuals number (A) and species richness (B) of spiders in different habitats of farmlands under organic and conventional management practices ALL: 总体(综合5种生境); DC: 大棚蔬菜; GY: 果园; LC: 露天田块; NB: 农田边界; SD: 水稻田埂。不同小写字母表示同一生境下有机管理和常规管理间差异显著(P < 0.05), 不同大写字母表示同一管理措施下不同生境间差异显著(P < 0.05)。ALL: integration of five types of habitats; DC: vegetable greenhouse; GY: orchard; LC: open-air field; NB: field margin; SD: paddy ridge. Different lowercase letters mean significant differences between organic and conventional management practices in the same habitat type (P < 0.05). Different capital letters mean significant differences among different habitat types under the same management practice (P < 0.05). |
针对同一管理措施下不同生境类型间的蜘蛛多样性显著性检验发现, 在常规管理模式下, 属于半自然生境类型的农田边界(NB)的蜘蛛物种数和个体数都最高, 比其他生境的均值高59%和104%, 且物种数显著高于其他4种生境类型(P < 0.05), 蜘蛛个体数显著高于大棚蔬菜(DC)、露天田块(LC)和水稻田埂(SD)。有机管理模式下不同生境类型间的蜘蛛物种数和个体数无显著性差异。
2.3 有机农场和常规农田蜘蛛的β多样性有24种蜘蛛在有机农场和常规农田都有发现。只出现在有机农场的蜘蛛特有种有16种、22头, 只出现在常规农田的特有种有7种、9头, 无论有机农场还是常规农田的特有种单个种的个体数都少于5头。
NMDS分析表明, 即使是在同一生境类型下, 两个管理措施的样地也都混合交错在一起。这表明蜘蛛物种的组成在有机和常规管理下差异不大, 即不同管理区的群落物种相似性较大(图 2)。但是有机农场区样地间更为分散, 而常规农田区的样地主要聚集在中心。这说明常规农田区样地间的物种组成差异较小, 而有机农场区样地间物种组成差异较大, 即有机农场样地间的蜘蛛β多样性较大, 群落相似性较小, 而常规农田的β多样性较小, 群落相似性较大。同一管理措施下, 有机农场区各类生境的样地基本相互区分, 表明各个生境间形成了较为独立的蜘蛛群落, 即有机管理下不同生境间群落相似性也比较小; 而常规农田不同生境间的样地混杂在一起, 表明物种组成在常规管理下不同生境间差异不大, 群落相似性较大。
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图 2 有机管理和常规管理农田不同生境类型蜘蛛群落非度量多维度分析(NMDS)(stress=0.16) Fig. 2 Non-metric multidimensional scaling (NMDS) of spider community in different habitats of farmland under organic and conventional management practices (stress=0.16) 第1个字母为C代表常规管理, O代表有机管理; DC为大棚蔬菜; GY为果园; LC为露天田块; NB为农田边界; SD为水稻田埂。The first letter of code represents management practice, C is conventional farming, and O is organic farming. DC is vegetable greenhouse; GY is orchard; LC is open-air field; NB is field margin; SD is paddy ridge. |
在所有土壤因子中, 仅土壤Cu含量与蜘蛛个体数呈显著负相关(图 3), 说明蜘蛛个体数随着土壤Cu含量的增加而减少。其他土壤重金属元素含量(As、Cd、Cr、Hg、Ni、Pb、Zn)和土壤养分含量对蜘蛛群落的物种数和个体数都没有显著的影响。
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图 3 土壤Cu含量与蜘蛛个体数相关性分析 Fig. 3 Correlation between soil copper content and spider individuals number |
从表 2可以看出, 样地在NMDS的轴1的得分与土壤有机质、全氮、全磷、碱解氮和Pb含量呈负相关, 说明这些土壤因子对蜘蛛物种组成差异有显著影响。轴1大体代表不同生境间集约化程度的梯度, 与有机或者常规管理无关。从左到右, 依次是大棚菜地、露天菜地、水稻田埂、农田边界和果园(图 2), 常规管理区的果园已荒废, 因此受人为干扰最小。可以认为集约化程度越低, 土壤有机质、养分和Pb含量越低, 物种组成也不同于高度集约化管理的生境, 即不同蜘蛛物种可以适应不同集约化程度下的土壤环境。
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表 2 土壤因子与蜘蛛群落组成NMDS轴得分的相关性分析 Table 2 Correlation analysis of soil factors and scores of NMDS axle based on spiders' community composition data |
不同于其他研究发现的普遍结论: 有机农业显著提升生物多样性[12, 31, 35]。本研究中有机管理对蜘蛛的物种数和物种组成的影响都不大, 仅显著增加了果园蜘蛛的个体数, 远低于其他研究中有机农业的生物多样性比常规高50%的结果[12]。Schmidt等研究有机管理对小麦田蜘蛛多样性时也发现, 有机农业并不能提高田间蜘蛛的物种丰富度, 但可以提高其密度[36]。我们前期研究发现, 有机管理田块的植物物种数显著高于常规管理田块[32], 有机管理农场多样化的植物群落可以为不同的植食者提供丰富的食物资源, 通过上行控制, 可以进一步增加更高一级消费者的多样性[37]。虽然有机管理对不同生物类群的影响会存在差异[29], 但是蜘蛛作为一种对农药、干扰特别敏感的物种类群, 且其捕食、织网等活动依赖于植物结构, 因此有机管理对其影响应该更为显著[27, 38]。本研究中, 有机管理及其植物多样性并没有进一步增加捕食性蜘蛛的多样性, 这可能是由于当地的蜘蛛物种绝大多数(84%)是已经适应了农业生产环境的狼蛛。有机管理田块和常规管理田块的优势种蜘蛛都是狼蛛科物种, 且常见种类也相同, 如沟渠豹蛛、类水小狼蛛、拟环纹豹蛛。狼蛛科适宜农田环境能力较强, 往往是干扰条件下农田中先锋物种[21, 23], 因此导致有机管理提升该地区蜘蛛多样性的效果不明显。
虽然蜘蛛的群落结构和多样性在有机和常规两种管理措施下差异不明显, 但是不同生境对蜘蛛多样性有显著的影响。本研究中, 常规管理下农田边界的蜘蛛物种数和个体数显著高于其他生境类型, 但不同生境间物种组成差异不明显, 都是由沟渠豹蛛、类水小狼蛛、拟环纹豹蛛等农田常见种主导; 而有机管理下不同生境的物种数与个体数不存在显著差异, 但形成了各自独立的物种组成群落, 群落物种组成差异较大, 有各个生境特有的蜘蛛物种。以往的研究也表明, 长期有机管理有利于不同生境类型间形成各自独立的生物群落[10, 39], 而常规管理使整个景观的生物多样性单一化[14]。这与有机农业的管理相关, 禁止使用化学合成的农药和化肥, 增加了有机管理的植物物种多样性, 植物结构复杂化, 微气候稳定, 便于蜘蛛形成稳定独立的群落特征[40]。并且过度的人为干扰导致蜘蛛的物种组成一直都在变动中, 因此, 常规管理的不同生境间的蜘蛛物种组成差异不大, 主要是沟渠豹蛛等耐干扰的农田常见种在其间活动。但是, 在常规管理下, 相对于露天菜地、大棚蔬菜等人为控制生境, 农田边界受到的人为干扰少, 植被结构更加复杂和丰富[17-18, 41], 因此具有更高的蜘蛛物种数和个体数。而有机管理下, 半自然的农田边界生境和耕作管理的菜地等农业生境间受到的人为干扰差异不大, 植物多样性差异也不显著[32], 因此农田内部和农田边界的环境差异也相对较小, 所以蜘蛛多样性在农田边界和其他农业生境间差异并不显著。很多研究发现农田内部和农田边界的生物多样性差异在常规管理下比有机管理下更加显著[39], 因此提出农田边界可以作为集约化管理下农田生物多样性的保护或庇护区的假设[42]。本研究的结果也可以佐证此假设, 相对于有机管理区, 在集约化农业管理区保留半自然的农田边界对于提高蜘蛛的数量及丰度具有更大价值。
许多蜘蛛, 特别是狼蛛, 在地表觅食, 甚至在土壤中栖息, 因此土壤性质对地表蜘蛛多样性有显著的影响[43]。在本研究中, 土壤有机质、全氮、全磷、碱解氮和Pb含量显著影响不同生境蜘蛛的群落物种组成, 但土壤有机质、养分和重金属含量等对蜘蛛物种数或个体数都没有显著影响, 仅Cu含量对蜘蛛个体数有显著负面影响。有机肥是有机管理措施下主要的土壤养分基质, 而常规管理下全氮、全磷、碱解氮的主要来源是化肥。虽然不同施肥种类和用量下土壤养分、重金属含量在不同管理措施间差异显著, 但只是影响了各生境的物种组成, 例如果园由于粗放管理和农田边界都没有化肥的投入, 因此这几项土壤养分的含量都较低, 适合某些对化肥敏感的蜘蛛物种, 如中华刺足蛛(Phrurolithus sinicus); 而露天菜地和大棚的集约化程度更强, 化肥投入量更大, 增加了土壤养分含量, 进而影响了耐受这种环境的某些蜘蛛物种, 如忠娲蛛(Wadicosa fidelis)等。可见, 即使土壤因子不影响蜘蛛的α多样性, 但是对于蜘蛛的群落组成仍具有显著的影响, 每种生境下都有各自适宜的蜘蛛物种生活, 不同的土壤环境下都有各自适宜的蜘蛛物种类群。因此, 多样化生境环境对于农田蜘蛛的保护具有重要意义[20-23]。同时, 重金属是土壤污染中最突出的污染物之一, 除对农作物造成危害外, 对土壤动物也有巨大影响[33]。张永志等[33]发现随Cu污染程度的增加, 土壤动物数量急剧减少。但本研究中, 除Cu外, 其他金属元素和蜘蛛物种数、个体数并没有显著相关性, 即使将常规样地和有机样地分别分析也没有显著性。这可能是由于研究区的重金属含量低于土壤风险管控值, 较低的重金属含量不足以对蜘蛛多样性造成显著影响, 也就是说土壤重金属含量可能还未达影响生物多样性的阈值。因此, 重金属含量控制在国家土壤质量风险管控标准以下是保护农田生物多样性的底线。
4 结论有机管理虽然显著增加了果园的蜘蛛个体数量, 但对其他生境的物种数和个体数都没有显著影响。与此同时, 有机管理使不同生境间形成了较为独立的蜘蛛群落, 各个生境拥有各自特有的蜘蛛物种, 从而增加不同生境间的β多样性。因此, 虽然实施有机管理对蜘蛛α多样性效果一般, 但是如果多种生境同时施行有机管理对于提升农田蜘蛛β多样性仍然是积极有效的。相对于施行有机管理, 降低不同生境的集约化管理强度, 减少肥料的施用量、耕作和割草频率及强度可能对蜘蛛多样性保护具有更大价值。同时, 在集约化管理区保留长有多年生植物群落的农田边界等半自然生境, 适当减少化肥、农药等投入, 维持土壤养分平衡, 防止土壤重金属污染超过国家管控标准, 有助于为蜘蛛提供更为适宜的栖息、繁殖环境。综上所述, 降低常规农田内部的集约化管理强度, 维持多样化的农业生境类型和发展有机农业都有助于保护和提升农田蜘蛛多样性。
致谢: 感谢宁波天胜农牧“四不用”农场职工陈良才、华家宁的田间协助。感谢古林镇共任村经济合作社吴红峰社长对于调查的支持和帮助。
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